無明領域の発生から10年の月日が流れ、拡大の不安から過疎化が進む都市、九字町。九久ノ智学園に通う優等生の鷺沼アカシは、人当たりの良い性格の友人・波戸イワトとともに教師に呼び出される。そして、彼らは優秀な生徒のみが選ばれる｢パイロット養成コース｣への編入を通達される。

“躯の歌を聞いた者は九日以内に謎の死を遂げる”。その噂が真実となったかのように、アカシ達の前で事件が起こった。エミルとマアムは躯を倒すことが出来る“死神”が眠っているというもう一つの噂の真相を確かめるため、廃病院に向かい、同じくパイロット養成コースに選ばれた伊削ヘイトに出会う。

“死神”、それは躯を倒すために作られしもの。アカシは　“死神”のパイロットとしての訓練を開始するが、過度のストレスに苛立ちを隠せない。そのころ、パイロット候補生の最後のひとり、出羽ササメがようやく編入してきた。アカシはササメのことがなぜか気になり、話しかけようとするのだが……。

アカシたちパイロット候補生は、未開領域における模擬調査訓練として無人島へ降下した。「チーム全員の合流」が訓練のクリア条件となる中、イワトとライカは先行して無人島を訪れているヘイトの危険性を危惧する。言い知れぬ不安と恐怖に候補生たちが苛まれる中、アカシたちを導いたのはササメの歌声だった。

マヴェスを操縦するために必要なのは、操縦者同士の思考の同調……。高い同調率を示したヘイトとエミルは、意図せずに無明領域付近での実地訓練へペアで参加することに。だがエミルが心の奥底に抱える恐怖に呼応するかのように、周囲は異常な空気に包まれる。やがてヘイトの狂気はエミルを追いつめ、取り返しのつかない事態へと陥っていく。

エミルを襲った最悪の事態に、アカシたちは深い悲しみに包まれていた。そんなパイロット候補生たちの気持ちを無視するかのように、24時間の警戒待機が命じられる。待機命令を破ったミナシ、そしてエミルに固執するヘイトが研究所へと向かう中、予期せぬ敵が学園を襲う。アカシはエミルの願いに突き動かされ、“死神”を駆って出撃する。

“躯”が無明領域の外に出現したという事実は、学園を恐怖に陥れた。“死神”をベースとした試作機の実戦投入も急がれる中、パイロットの選考が開始され、夏入はある手段を企てる。ある夜、アカシはカサネの呼び出しで廃墟へと訪れるが、そこへ待っていたのはヘイトだった。エミルの件で憎悪をむき出しにするヘイトは、アカシを執拗に挑発し……。

無明領域に飲み込まれた地区で、10年前に調査機が残したレコーダーからの信号が受信された。それはかつて、アオシの機体が残したものだった。複雑な気持ちのまま、アカシはヘイトとともにレコーダーの回収任務へと赴く。無明領域へと侵入したのも束の間、2人はお互いを見失ってしまう。異常な緊張感の中、やがてアカシとヘイトはそれぞれの過去と遭遇する。

無明領域から逃げ出たアカシ。しかしヘイトと二番機“セーヴル”は、安否も分からぬまま無明領域に置き去りとなっていた。“死神”にはもう乗らないとイクスを出ようとするアカシだが、ふと訪れた格納庫で夏入に呼び止められる。二番機の回収にこだわる夏入は、マヴェスに搭載されているあるシステムについて語りだす。

自らが操る“死神”、ヘイトが操る二番機の秘密を知ったアカシは、静かに無明領域への再突入を決意する。精神侵食、そしてアオシとの記憶の混在に苛まれながら懸命に捜索を続けるアカシに、またしても襲い来るイマシメ。やっとの思いで二番機を発見したアカシだったが……。

アカシの帰還の後、夏入に詰め寄ったイワトたちは二番機の重大な秘密を告げられる。残酷な事実に憤る一同を意に介さず、夏入はさらに驚きの行動に出た。だが、ある解決の可能性を提示されたアカシは“躯”を必ず倒すと決断。悔しさと怒りに震えていたアカシは、夜のウッドテラスでササメと出会う。

無明領域へ向かったアカシの無事をササメは祈っていた。本来の目的はヘイトと二番機の回収だが、ササメを守りたい一心で、現れた“躯”へ攻撃を続けてしまうアカシ。しかし躯の猛襲に押され大きく損傷してしまう“死神”。その様子を感じ取ってしまったササメは、ミナシの言葉に背中を押されるように――。

アカシの危機を救ったマヴェス三番機“ギュールズ”のパイロットは真木ミナシだった。彼の駆るマヴェスの正体、その現実に打ちひしがれるアカシ。行き場のない怒りを全てぶつけるかのように、躯への反撃が開始される。容赦無く躯を追い詰めるアカシと死神の前に、その時、一人の少女が姿を現す――。

拡大を続ける無明領域、依然として鷺沼アカシの行方は不明のままであった。残されたイワトたちは、｢神隠しの子供たち｣と呼ばれていることを知る。彼らの集められた理由が明らかになりつつある中、マアムはエミルの願いを叶えるため、二番機“セーヴル”への搭乗を決意する。

躯との激戦の後、謎の少女と光の渦にのみ込まれたアカシ。目覚めたアカシの目の前にはササメと瓜二つの少女がいた。無明領域の影響を受けない空間と、その傍に生える「九ノ樹」の秘密。マアムの駆る二番機、ミナシの駆る三番機が救出に現れたとき、アカシに謎の少女ツグミの記憶が蘇る。

幼いころに出会っていたアカシとツグミ、そしてガルグイユのメンバーたち。ツグミが見せた過去の記憶は、無明領域発生の原因を映し出していた。一方、活性化した無明領域の影響でイクスもイマシメの強襲にあう。襲われる夏入。アカシ達の帰る場所を守るため、ライカとイワトがヴェスで出撃。奮戦するが……。

無明領域でかつて犯した罪を思い出したアカシ。ツグミの目的は、アカシ達八人に対する復讐だった。復活した躯は、ツグミの狂気と怒りとともに、マアムとミナシを圧倒していく。躯に立ち向かうためアージェントのもとへ走るアカシ。ササメを救いたいという強い想いに、死神の雄叫びが木霊する。

屍鋼化を食い止める｢九ノ樹｣の秘密を探るため、極秘裏にミナシたちの生まれた｢読島｣へ向かった須崎とアカシたち。イクスの実験跡にて起きた惨劇の記憶がミナシに流れ込む。その時、島へ向かったアカシ達を追って、夏入が“最初のマヴェス”と共に現れる。

ミメイを用いたマヴェスを操り、島民の思い残しにより生まれたイマシメを振り払う夏入。しかし、彼の身体は少しずつ屍鋼に蝕まれはじめていた。一方、読島からの脱出を図るアカシ達は、その途中ではぐれてしまったミナシと、島にある古い祠の奥で再開を果たすが……。

読島から戻ったアカシたちの指揮権は須崎に譲渡されることとなった。無明石の秘密を解き明かしたいカサネは、夏入が残した資料を探しに廃病院へと向かう。しかし、探索中にイマシメが強襲、アカシがアージェントで救出に向かうが、その異常なまでの共振にカサネは不安を感じずにはいられなかった。

“死神”のLIMであった鷺沼アオシは、カサネを助けるために死力を尽くし生命活動を停止した。決死の思いで夏入のサーバーから屍鋼化を治癒する手がかりをつかんだカサネは、躯の核である無明石を解明する必要を告げる。しかし死神がLIMを失い、躯に対抗する手段が限られている今、イワトはある思いを抱えていた。

独り命令に背き先行するミナシ。ツグミをなだめるため躯の元に辿り着いたミナシだが、ツグミは彼の言葉を遮り怒りをぶちまける。急速に拡大する無明領域が、カサネや須崎のいるイクスタワーも包み込む。マアムが前線で躯を引き付け続ける中、アカシには呼びかけ続けるヘイトの声が聴こえた。

ヘイトの一方的な共振により死神は駆動。マアムと協力し巨大化した躯に立ち向かうが、あと一歩のところで闇の中心に向けて躯が飛び立つ。死神でしがみ付いたアカシは、ツグミの元へ到達、ともに帰ろうと語りかける。必死の説得を続けるアカシ。しかし、彼の前にミナシが立ちはだかるのだった。

“みんながひとつになる方法”の実現のため、ミナシは躯に自らと三番機、そしてアカシと死神を取り込ませた。過去の世界――躯の中で、アカシはササメの幻影に三番機の元に導かれる。ミナシとツグミ、そして躯を救うために思い残しを探るアカシに、イワト、ライカ、マアムの想いが届く……！